John Cromwell fait ses débuts d'acteur de théâtre en 1906; après quelques années, tout en continuant fréquemment à jouer, il devient aussi régisseur, puis metteur en scène et producteur. Curieux de nouveauté, il se rend à Hollywood lors de la naissance du parlant, y joue quelques rôles, dirige
Président du syndicat communiste d'Hollywood, ses déclarations favorables aux Soviétiques finiront par le faire exclure des studios d'Howard Hughes, farouche anticommuniste. Il se tournera vers le théâtre new-yorkais, avant de revenir au cinéma en 1958.