Né à Los Angeles, John Singleton a suivi des études de cinéma à l'USC. Lauréat de trois bourses d'écriture, il rejoindra la Creative Artists Agency durant sa dernière année d'études et vendra dès cette époque le scénario de Boyz'n The Hood qui assurera sa réputation. John Singleton a réalisé des spots haut de gamme pour Coca-Cola, At&T et Burger King, des vidéos musicales pour Michael Jackson, aussi assuré en 1998 la production exécutive du film de Dausy Von Scherler-Mayer, Woo, interprété par Jada Pinkett-Smith, mais aussi tenu de petits rôles dans Boyz'n the Hood, Le flic de Beverly Hills 3 et Shaft.