Avant de se lancer dans des études de philosophie au Pomona College de Claremont, Robert Towne a été pêcheur de thon à San Pedro, ville où il a grandi. Il débute dans le septième art comme comédien dans des films d'horreur de série B, tels que Last woman on earth et Creature from the Haunted Sea. C'est sur ses deux tournages qu'il rencontre le réalisateur-producteur Roger Corman, qui va l'imposer comme l'un des meilleurs scénaristes d'Hollywood.
Leur première collaboration réalisateur/scénariste intervient en 1964 avec, le film d'horreur La Tombe de Ligeia. Dans les années qui suivent, il participe à l'écriture de quelques chefs-d'oeuvre sans toutefois être crédité. Ainsi, les scénarios de Bonnie and Clyde, du Parrain et Frantic, entre autres, portent sa griffe .... mais pas sa signature.